El club se fundó como Querétaro F.C., basado en el equipo “Piratas” campeón local, debutando en la Primera temporada de Segunda División. En 1954 recibieron el apodo “Gallos Blancos”, pues los jugadores posaron con gallos reales en el campo. A finales de los años 70, tras juntarse con Estudiantes, surgieron los Atletas Campesinos, quienes en 1980, lograron el primer ascenso deportivo de Querétaro a la Primera División, venciendo a Toluca. Dicho equipo, vivió un rápido paso en la máxima categoría y fue vendido dos años después al Sindicato de Petroleros, yéndose a Tampico.
Tras la desaparición del equipo, reaparecieron como Gallos Blancos de la UAQ, gestionados por la universidad, en 1990, un nuevo Querétaro F.C. ascendió tras comprar una plaza en la máxima categoría, perdiéndola cuatro años después. Ya en 2002 regresaron a Primera por compra de lugar (La Piedad), aunque bajaron en 2004 debido a la reducción de equipos en la liga.
La franquicia actual viene de 2013, tras la compra de los derechos de Chiapas. El cambio trajo resultados positivos en 2014–15, cuando Víctor Vucetich llegó a la dirección técnica en una temporada que lograron su primera final de Liga MX en el Clausura 2015, donde fueron subcampeones tras perder 5‑3 global contra Santos.
El fichaje del astro brasileño Ronaldinho, anunciado el 5 de septiembre de 2014, causó un revuelo en todo el mundo: vendió camisetas, llenó todos los estadios del país y elevó el rating en televisión. Debutó en Copa MX el 18 de septiembre, marcó su primer gol y dio una asistencia en el 4‑1 sobre Chivas, y en abril de 2015 anotó un doblete en el Estadio Azteca contra América donde la afición americanista coreaba y aplaudía su nombre. Jugó 29 partidos, 8 goles y 8 asistencias, su presencia fue clave para llegar a la final de liga. Diñho salió en junio de 2015 en buenos términos.
En la Copa MX Apertura 2016, los Gallos se coronaron tras vencer a Chivas en penales (3‑2) en el Estadio La Corregidora, con Tiago Volpi como figura, en una noche histórica para la afición queretana. También alzaron la Supercopa MX en 2017 ante América, ganándose así su segundo título oficial, sin embargo, tras esos años y buenos resultados, el equipo no volvió a ser el mismo, pues los cambios a nuevos dueños, la falta de fichajes y malas administraciones los llevaron a mal camino, donde han pasado cinco años sin regresar a una liguilla del fútbol mexicano.
Al día de hoy, el equipo está cerca de ser adquirido por nuevos dueños, donde la afición queretana espera nuevos aires y un mejor rendimiento.